Рис. 1. Ветка дерева из рода Macaranga, тащащая 28 эпифитных растений Squamellaria (отмечены цветными треугольниками). Все эпифиты служат гнездами для одной полидомной (многогнездовой) и моногинной (имеющей лишь одну царицу) колонии муравьев Philidris nagasau. Остров Тавеуни (Фиджи). Фото из обсуждаемой статьи в Nature Plants
Немецкие ботаники заметили новый тип высокоразвитого сельскохозяйственного симбиоза у муравьев Philidris nagasau и эпифитных растений Squamellaria на островах Фиджи. Муравьи этого облика не строят себе гнезд и всегда живут в особых структурах — домациях, образуемых шестью обликами Squamellaria. Эти шесть видов, в свою очередь, растут лишь под присмотром муравьев P. nagasau. Как выяснилось, муравьи целенаправленно усаживают семена своих будущих жилищ в трещины коры деревьев и бегают за молодыми растениями, снабжая их дефицитным азотом. Судя по свидетельствам «молекулярных часов», адаптации к столь тесному сотрудничеству развились у муравьев и растений одновременно — возле трех миллионов лет назад.
Как известно, сельское хозяйство было изобретено задолго до человека. Многие живые созданья теми или иными способами помогают развиваться полезным для них (в том числе съедобным) организмам. Взаимоотношения между симбионтами в итоге могут сделаться весьма сложными, эффективными и специфичными (см. ссылки в конце новинки). Помимо всем известных муравьев-листорезов и термитов-грибоводов, полноправными членами фермерского клуба являются жуки-короеды, устраивающие грибные плантации в своих ходах (см.: Симбиотические бактерии помогают жукам растить съедобные грибы, «Элементы», 09.10.2008), крабы, культивирующие съедобных бактерий на своих конечностях (A. R. Thurber et al., 2011. Dancing for Food in the Deep Sea: Bacterial Farming by a New Species of Yeti Crab), ленивцы, использующие мотылек для удобрения собственного меха, превращенного в водорослевую плантацию (J. N. Pauli et al., 2014. A syndrome of mutualism reinforces the lifestyle of a sloth), социальные амёбы, помогающие питательным бактериям расселяться совместно со спорами самих амёб (D. A. Brock et al., 2011. Primitive agriculture in a social amoeba), и даже грибы (Грибы-агрономы: как грибы растят для себя урожай, «Элементы», 08.11.2013).
Муравьи, по-видимому, занимают второе пункт после людей по разнообразию и изощренности сельскохозяйственных практик. Размашисто известны способности муравьев к грибоводству и разведению тлей, но этим дело не ограничивается. Для немало видов муравьев, особенно в тропиках, характерны разнообразные симбиозы с растениями. Нередко муравьи отстаивают растение от фитофагов, патогенных бактерий (см.: Ants protect acacia plants against pathogens) и конкурентов (Амазонские муравьи обожают всерьез, «Элементы», 23.09.2005), снабжают растение соединениями азота, порой также помогая с опылением и распространениям семян, а взамен получают сладкую подкормку и (или) комфортное жилье (см.: Мирмекофиты). Впрочем, в таких симбиозах обыкновенно нет массового культивирования растений муравьями, нет систематических посадок и тщательно возделываемых плантаций.
Для кой-каких тропических муравьев, живущих на деревьях, характерны мутуалистические (взаимовыгодные) взаимоотношения с эпифитными растениями. Эпифиты остро нуждаются в азоте, каким их обеспечивают муравьи. Некоторые эпифиты растут на картонных гнездах древесных муравьев, формируя так именуемые «муравьиные сады» (рис. 2; D. W. Davidson, 1988. Ecological Studies of Neotropical Ant Gardens). Муравьи столуются сладкими выделениями или частями плодов эпифитов, а семена вставляют в стенки гнезда, воображающие собой отличный питательный субстрат.
Рис. 2. «Муравьиный сад»: эпифиты нескольких обликов разрослись на картонном гнезде древесных муравьев рода Azteca в Белизе. Фото © Alex Wild
Иные эпифиты формируют особые листья в форме мешков (K. K. Treseder et al., 1995. Absorption of ant-provided carbon dioxide and nitrogen by a tropical epiphyte) или немало сложно устроенные «домации» — полые разрастания с системой внутренних ходов и спокойными входными отверстиями, используемые муравьями в качестве жилищ. Мусор и отходы, изготавливаемые муравьями, являются ценным источником азота для этих растений. Статья немецких ботаников, опубликованная 21 ноября в журнале Nature Plants, отдана именно таким эпифитам — «муравьиным домам». Изыскание, проведенное авторами на островах Фиджи, показало, как далеко может забежать коэволюция муравьев и эпифитных растений.
На многих деревьях в фиджийских лесах встречаются мирмекофильные эпифитные растения рода Squamellaria, какие образуют вместительные домации для муравьев (рис. 3). Как выяснилось, у различных видов сквамеллярий сложились очень разные взаимоотношения с муравьями.
Рис. 3. Squamellaria jebbiana (одинешенек из фиджийских видов-генералистов): домаций в разрезе и общий вид молодого растения. Длины масштабных черт: 6 см и 2,5 см соответственно. Фото из статьи G. Chomicki, S. S. Renner, 2016. Evolutionary Relationships and Biogeography of the Ant-Epiphytic Genus Squamellaria (Rubiaceae: Psychotrieae) and Their Taxonomic Implications
С одной сторонки, есть виды-генералисты (S. jebbiana, S. tenuiflora и S. wilkinsonii), связь каких с симбионтами носит факультативный (необязательный) и неспецифический характер. В домациях этих растений встречается 14 обликов муравьев, которые тоже являются генералистами: они не делают отличий между тремя видами эпифитов и могут жить не лишь в домациях, но и в собственных картонных гнездах. Кроме того, муравьями населены не все растения этих трех обликов, а только 70–80%. Это значит, что присутствие муравьев в домации не является безотносительно необходимым для выживания растения. По-видимому, все 14 видов муравьев-генералистов имеют монодомные колонии, то кушать самка и всё ее потомство живут в одном гнезде (будь то домаций или самоделковое гнездо из картона).
Такие неспецифические и необязательные взаимоотношения с муравьями, по-видимому, являются всеобщим правилом для эпифитов, образующих домации, не только на Фиджи, но и в иных районах. Однако авторы обнаружили и нечто неожиданное. Очутилось, что шесть близкородственных видов фиджийских сквамеллярий (S. grayi, S. huxleyana, S. imberbis, S. major, S. thekii, S. wilsonii) есть в строго облигатных (обязательных) мутуалистических отношениях с одним-единственным обликом муравьев, Philidris nagasau. Ни растения без муравья, ни муравей без растений, по-видимому, быть не могут. P. nagasau живет только в домациях этих шести обликов сквамеллярий и не строит картонных гнезд. Все без исключения домации населены муравьями P. nagasau — и никакими иными. В отличие от муравьев-генералистов, P. nagasau образует полидомные колонии: потомство одной самки населяет масса (до 25 и более) домациев, соединенных сетью муравьиных путей (рис. 1). Пять из шести видов сквамеллярий обеспечивает муравьев, помимо жильё, еще и сладкими выделениями.
Столь тесная связь между муравьями и эпифитами, по-видимому, предполагает, что муравьи должны как-то контролировать расселение и рост растений, в каких живут. Иными словами, в данном случае логично предположить присутствие высокоразвитого «сельского хозяйства». Чтобы проверить это, авторы разрешили для начала выяснить, участвуют ли муравьи в распространении семян. Косвенно на это указывает то обстоятельство, что сквамеллярии-генералисты распределяются по деревьям немало или менее случайно, тогда как сквамеллярии-специалисты, связанные с P. nagasau, вырастают тесными группами.
Наблюдения показали, что рабочие муравьи P. nagasau выковыривают семена сквамеллярий из еще не совершенно созревших плодов (до того, как плоды станут привлекательными для птиц) и целеустремленно запихивают их в трещины коры, а затем систематически посещают пункты посадок. Авторы предлагали муравьям на выбор семена различных сквамеллярий и убедились, что те берут исключительно семена «своих» шести обликов и игнорируют остальные. По-видимому, они отличают их по запаху.
Затем бывальщины проведены эксперименты для оценки вклада муравьев и птиц в поедание плодов и распространение семян. Для этого доступ к растениям-эпифитам преграждался либо лишь для птиц, либо для птиц и муравьев одновременно. Выяснилось, что плодами сквамеллярий-генералистов интересуются в основном птицы (соответственно, они и разносят их семена), а с плодами шести видов-специалистов работают только муравьи P. nagasau.
Таким манером, муравьи полностью контролируют распространение семян «своих» растений и их посадку. Это — первоначальный из двух компонентов полноценного сельского хозяйства. Вторым почитается уход за посевами, то есть поведение, способствующее лучшему росту посаженных растений.
Авторы заметили, что как только у молодого растения в будущем домации образуется первая полость (это выходит при высоте ростка около 2 см), туда начинают систематически закатываться рабочие муравьи. Они приходят из «главного» домация, где живет царица, группами по 3–10 индивидуумов, и старательно лазают туда-сюда через первое входное дыра своего будущего дома. Вероятнее всего, они там испражняются, снабжая росток азотом.
Чтобы доказать, что растения подлинно получают азот от муравьев, был проведен эксперимент с изотопной точной. Муравьев кормили сахарным сиропом с добавлением глицина, кормящего тяжелый изотоп азота 15N. Это привело к 300-кратному росту содержания 15N в молодых ростках сквамеллярий, еще не пригодных для использования в качестве жилья, но уже деятельно посещаемых муравьями.
Таким образом, муравьи не только целеустремленно сажают свои будущие жилища, но и активно удобряют посевы. Это первоначальный описанный случай высокоразвитого сельскохозяйственного симбиоза муравьев с растениями, сопоставимого по степени сложности с грибоводческими практиками муравьев-листорезов.
Авторы изучили также распределение сквамеллярий-специалистов и их родственников-генералистов по различным видам деревьев. Эта работа проводилась в районе симпатрического (совместного) произрастания S. imberbis (специалист, в каком живет P. nagasau) и S. wilkinsonii (генералист, в котором живет несколько обликов муравьев). Оказалось, что из 35 видов деревьев, растущих в этом зоне, вид-генералист встречается на 24, а вид-специалист — только на 12. По-видимому, это отражает предпочтения муравьев P. nagasau, какие сами выбирают, где выращивать себе жилища. Чаще итого S. imberbis встречается на четырех видах деревьев, ни на одном из каких не растет S. wilkinsonii. Эти четыре дерева очень привлекательны для муравьев: три из них имеют экстрафлоральные нектарники и изготовляют нектар, близкий по составу к сладким выделениям сквамеллярий-специалистов, а четвертый дает лакомые плоды и имеет мягкую сердцевину, в которой рабочие P. nagasau обожают копаться.
Шесть видов-специалистов отличаются от других сквамеллярий присутствием у молодых растений особой корневой «ножки» (рис. 4). Это, судя по всему, не что другое, как адаптация к прорастанию в глубоких трещинах коры. При помощи этой ножки росток выставляется из трещины, в которую муравей засунул семечко, и только после этого начинает формировать утолщение — грядущий домаций.
Рис. 4. Адаптация сквамеллярий-специалистов к развитию в трещинах коры — корневая ножка (Hypocotyl foot), при поддержки которой росток высовывается из трещины, прежде чем приступить к формированию домация. Слева наверху — ростки, торчащие из-под коры; внизу — кусок коры выслан (Bark removed) и видны «ножки»; справа вверху — сравнение молодых растений с ножкой (вид-специалист) и без ножки (вид-генералист). Изображение из обсуждаемой статьи в Nature Plants
Молекулярно-филогенетический разбор показал, что исходно у сквамеллярий не было ножки, а появилась она у всеобщего предка шести видов-специалистов примерно три миллиона лет назад (рис. 5). Что прикасается муравьев рода Philidris, то они исходно умели строить картонные гнезда. Эта способность была утрачена всеобщим предком современных популяций P. nagasau, который жил тоже возле трех миллионов лет назад. Таким образом, эволюция муравьев и растений текла согласованно. Утрата муравьями способности строить картонные гнезда знаменует формирование жесткой подневольности от симбионтов-сквамеллярий. К этому моменту муравьи должны были научиться усаживать нужные им растения и ухаживать за всходами. Логично предположить, что образцово в это же время одомашненные сквамеллярии должны были адаптироваться к тому, что их семена вяще не распространяются птицами и не падают куда попало, а аккуратно засовываются под кору.
Рис. 5. Филогенетическое дерево сквамеллярий (слева) и муравьев Philidris (справа), указывающее о согласованной эволюции. На левом дереве желтым цветом выделены виды-специалисты, имеющие корневую ножку (Hypocotyl foot present). На правом дереве таким же краской выделены эволюционные линии, не строящие картонных гнезд. Стальная панель возле левого дерева показывает, какие облики муравьев встречаются в домациях разных видов сквамеллярий. Изображение из обсуждаемой статьи в Nature Plants
Авторы допускают, что в ходе дальнейшего изучения тропических муравьев могут быть отысканы и другие примеры высокоразвитых сельскохозяйственных симбиозов. Будем надеяться, что дальнейшие изыскания прольют свет и на те вопросы, которые в обсуждаемой статье покинуты без ответа. Например, интересно было бы узнать, каким манером сквамеллярии, одомашненные муравьями 3 миллиона лет назад, ухитрились после этого поделиться на шесть видов, в то время как муравьи, их выращивающие, этого не сделали.
